O município de Irahy foi desmembrado de Palmeiras das Missões em 1º de julho de 1933, através do Decreto Estadual Nº 5.368, do Governador José Antonio Flores da Cunha. A prefeitura foi instalada, tomando posse como o primeiro prefeito o médico Vicente de Paula Dutra, em 13 de agosto de 1933.

Dois anos após a instalação da prefeitura, nas eleições de 17 de novembro de 1935, foi eleita a primeira Legislatura Municipal de Iraí, sendo instalada a Câmara Municipal no dia 25 de dezembro de 1935. Nesse ano aconteceu um fato histórico, pois nas primeiras eleições municipais onde as mulheres tiveram o direito de votar e ser votada, foi eleita a primeira mulher vereadora de Iraí, Teresa Elisa Loock sendo destaque nacional, pois nessa época Teresa foi uma das poucas mulheres eleitas no Brasil.

A sessão de instalação ocorreu no prédio da Prefeitura tendo como o primeiro presidente do Legislativo o vereador Heitor Silveira. A primeira Legislatura do Município foi entre os anos de 1936 a 1937, composta por oito vereadores, sendo eles José Beltrame, Firmino Santa Helena, Otto Felemberg, Teresa Elisa Loock, Heitor Silveira, José Santinelli, Antonio Matino Zanato e Roberto Dreher.

Em 10 de novembro de 1937, Getúlio Vargas instituiu o Estado Novo, ou Terceira República Brasileira onde todas as Câmaras de Vereadores do Brasil foram extintas.

Com o fim do Estado Novo, em 1945, e com a promulgação da Carta de 1946, foram convocadas eleições, inclusive para vereador, realizadas no ano seguinte. Em 1º de janeiro de 1948, tomaram posse solenemente os vereadores da Segunda Legislatura de Iraí.

Desde sua instalação em 1935 quando o então presidente da Câmara, Dr. Heitor Silveira, presidiu pela primeira vez a sessão ordinária dos vereadores de Iraí, o Poder Legislativo sempre ocupou o mesmo prédio da Prefeitura, onde foram realizadas 1590 (um mil e quinhentas e noventa) sessões.

Sob a presidência do vereador Gilson Conzatti, a Câmara de Iraí conquistou sua autonomia e independência, ou seja, sua sede própria. No dia 21 de agosto de 2020, o Poder Legislativo Municipal de Iraí inaugurou sua nova sede, que funciona no andar superior do Banco do Brasil. O prédio foi concedido pelo Estado do Rio Grande do Sul ao Município, por tanto, o Legislativo não terá custo de aluguel.

Desde sua primeira sessão, a Câmara de Vereadores realizou até hoje 1615 (um mil seiscentas e quinze) sessões.